Sehingga abad ke-20, bahasa-bahasa Ainu telah dituturkan di seluruh separuh selatan pulau Sakhalin dan oleh sebilangan kecil orang di Kepulauan Kuril. Hanya ragam Hokkaido masih hidup, manakala penutur terakhir bahasa Ainu Sakhalin telah meninggal dunia pada tahun 1994.

Beberapa bahasawan menyatakan bahawa bahasa Ainu merupakan lingua franca yang penting di Sakhalin. Status bahasa Ainu agak tinggi dan juga digunakan oleh pegawai pentadbiran awal Rusia dan Jepun untuk berkomunikasi antara satu sama lain dan dengan orang pribumi.[31]

Ainu di tanah besar Jepun

Tahap sejarah Ainu (merah) yang dibuktikan dan tahap awal yang disyaki di Honshu (merah jambu). Hal yang kedua tersebut berdasarkan bukti toponim (titik merah) dan kampung Matagi (titik ungu). Had barat ditakrifkan oleh had timur awal bahasa Jepun, seperti yang dikekalkan dalam isoglos Jepun moden.

Kadang-kadang bahasa Ainu dicadangkan sebagai bahasa orang pribumi Emishi, penduduk bahagian utara tanah besar Jepun di Honshu.[lower-alpha 1] Bukti utama untuk ini ialah kehadiran nama tempat yang kelihatan berasal daripada bahasa Ainu di kedua-dua lokasi. Contohnya, '-betsu' yang lazim digunakan dalam kebanyakan nama tempat Jepun bahagian utara diketahui berasal daripada perkataan Ainu 'pet' (sungai) di Hokkaido, dan perkara yang sama juga disyaki dengan nama tempat yang berakhir dengan '-be' di utara Honshu dan Chubu, seperti sungai Kurobe dan Oyabe di Wilayah Toyama.[32][4][33] Nama tempat lain di Kanto dan Chubu, seperti Gunung Ashigara (Kanagawa-Shizuoka), Musashi (Tokyo moden), Kuil Keta (Toyama), dan Semenanjung Noto, tidak mempunyai penjelasan dalam bahasa Jepun, tetapi ada dalam bahasa Ainu. Pemburu tradisional Matagi di hutan gunung Tohoku mengekalkan perkataan Ainu dalam perbendaharaan kata pemburuan mereka. Walau bagaimanapun, etimologi Jepun juga telah dicadangkan, yang dipinjam ke bahasa Ainu awal dan hilang dalam loghat Jepun kontemporari.[34][35][36]

Arah pengaruh dan penghijrahan orang Ainu masih diperdebatkan. Pernah diusulkan bahawa sekurang-kurangnya beberapa kumpulan zaman Jomon bercakap dalam sejenis bahasa Ainu Proto,[37] dan bahawa mereka menggantikan budaya Okhotsk di utara dari selatan Hokkaido apabila orang Ainu melarikan diri dari perluasan orang Jepun ke utara Honshu, dengan orang Okhotsk merupakan nenek moyang kepada orang Nivkh moden serta sebahagian orang Ainu moden. Walau bagaimanapun, ia juga telah diusulkan bahawa orang Ainu sendiri boleh dikenalpasti dengan budaya Okhotsk, dan bahawa mereka berkembang ke selatan ke utara Honshu serta ke Semenanjung Kamcatka,[38][39] atau bahawa orang Emishi bertutur dalam sejenis bahasa Jepun, yang paling berkait rapat dengan loghat Izumo kuno, dan bukannya apa-apa yang berkaitan dengan bahasa Ainu, dengan penutur Ainu kemudiannya berhijrah dari Hokkaido ke Tohoku utara. Bukti yang dibahaskan untuk ini ialah kata pinjaman Jepun lama dalam bahasa Ainu, termasuk perbendaharaan kata asas, serta istilah dan toponim bahasa-bahasa Jepun tersendiri yang terdapat di Tohoku dan Hokkaido, yang telah dikaitkan dengan loghat Izumo.[40]